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Será que estamos de fato sozinhos? Parasitos e os efeitos da microbiota intestinal no corpo humano

O termo microbiota descreve um conjunto de microrganismos que habitam um determinado ecossistema, e a microbiota intestinal é composta por todos aqueles microrganismos que ocorrem no sistema gastrointestinal que coevoluíram com a espécie humana, sendo essencial para a sua saúde. A microbiota é adquirida através da mãe, durante o parto, amamentação, e também após este período durante a introdução a alimentos diversos.

A microbiota intestinal possui diversos papéis que determinam a fisiologia do hospedeiro. Por exemplo são responsáveis pela maturação do sistema imunológico, resposta intestinal a lesões no epitélio celular, e também pelo metabolismo energético. Múltiplos fatores afetam a sua diversidade, como o sexo, idade, fatores genéticos, dieta e histórico de infecções (quem diria que esses seres microscópicos teriam um papel tão importante?).

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Imagem retirada de CC0 Public Domain

Os mamíferos possuem um genoma extenso relacionado aos microrganismos que se localizam no intestino. O metabolismo da microbiota intestinal já foi diretamente  relacionado a patogêneses como obesidade, doenças circulatórias e          inflamações no sistema gastrointestinal. E quais são os principais microrganismos que habitam nossa flora intestinal? Existem 4 filos principais de bactérias no intestino dos mamíferos: Firmicutes; Bacteroidetes; Actinobacterias; Proteobacterias.

A microbiota extrai a energia necessária através da comida ingerida, acumulação de lipídios, e síntese de vitaminas, assim como outras atividades metabólicas. A desregulação destes processos pode resultar em doenças de nível metabólico, já que estes microrganismos têm a habilidade de quebrar componentes que não capazes de serem digeridos, aumentando a absorção de energia. Estas doenças, como obesidade, diabetes e doenças cardiovasculares são um problema de saúde pública, e o entendimento sobre a ligação entre estas doenças e a microbiota é absolutamente necessário. Porém, não são só os componentes de dieta, o sistema imunológico e genético que podem vir a alterar a microbiota intestinal. Diversos estudos têm demonstrado que parasitos podem alterar a microbiota do nicho em que eles habitam, levando a inflamação e alterações metabólicas.

 

Os vermes e a microbiota

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Necator americanus. Fonte: David Scharf / Science Source

 

Mais ou menos um quarto da população humana está infectada por helmintos (sabe a lombriga? Pois é, ela mesma e outras espécies também). Os parasitos de humanos mais comuns são os geohelmintos (que passam parte do ciclo de vida no solo), como a lombriga (Ascaris lumbricoides), Necator americanus, verme que causa a ancilostomíase, e Trichuris trichiura  que causa a tricuríase. Estes endoparasitos comumente residem no aparelho intestinal.

É sabido que os helmintos secretam (cruzes!) uma variedade de produtos que podem alterar o nicho ambiental que eles dividem com os outros microrganismos. A microbiota, em contrapartida, providencia uma barreira robusta contra a colonização destes parasitos. Outros estudos também mostram que a imunidade é induzida e regulada através da microbiota intestinal e células do sistema imune do epitélio intestinal (clique aqui e aqui para ver outros textos sobre o assunto no blog!) . Estes estudos mostram experimentalmente a capacidade de um parasito do camundongo, Trichuris muris, de alterar a colonização bacteriana e eventualmente proteger o intestino de camundongos de uma possível patologia causada por estas bactérias no intestino.

A infecção por helmintos pode afetar a microbiota, porém se estas alterações são benéficas ou não, aí depende dos fatores que estão relacionados a infecção: por exemplo a condição do hospedeiro e sua suscetibilidade, além da coinfecção com outros parasitos. Além disso, uma quantidade grande de vermes no intestino pode também alterar a suscetibilidade do hospedeiro a infecções secundárias.

Porém, estudos experimentais demonstraram que helmintos também podem impactar no metabolismo indiretamente, devido a alteração da microbiota por um longo período de tempo de infecção. Por exemplo, estudos epidemiológicos sugeriram que uma baixa diversidade bacteriana está diretamente relacionada à deposição de gordura e a inflamação à obesidade. A infecção por helmintos pode estar associada a diversidade bacteriana e, portanto, ter um efeito positivo e diminuir a obesidade.

Outras pesquisas conseguiram estabelecer um link entre aterosclerose, microbiota e helmintos. As bactérias comumente encontradas na cavidade oral têm sido encontradas nas placas ateroscleróticas e sua presença é relacionada a aumento da infiltração de leucócitos. Por sua vez, a infecção por helmintos tem uma correlação positiva com a proteção de doenças cardiovasculares, já que a ocorrência de helmintos pode diminuir os níveis de colesterol e a possibilidade de aterosclerose e consequentemente, doenças cardiovasculares. Os estudos mostram que a resposta do sistema imunológico também tem um papel importante assim como os antígenos secretados pelos helmintos.

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Créditos da imagem: http://saude.culturamix.com

Entretanto, ainda assim são necessários mais estudos já que outras pesquisas relacionadas a microbiota e obesidade em camundongos demonstraram que a dieta também tem um papel importante. Nestes estudos camundongos magros colonizados por uma microbiota de indivíduos obesos começaram a apresentar um aumento no tecido adiposo e na gordura total do corpo.  

As doenças metabólicas têm sido um problema de saúde pública, principalmente em países em desenvolvimento. Muitas variáveis afetam as interações e associações entre a microbiota, o hospedeiro e os parasitos. Ainda, nem todos os parasitos atuam da mesma forma, e pouco se sabe sobre as secreções e sua influência na microbiota. Investigações ainda estão em andamento relacionados a doenças metabólicas e suscetibilidade genética, status imunológico e dieta. Porém, não podemos descartar o entendimento sobre mudanças na microbiota causadas por parasitos.                     

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Créditos: facebook.com/ minhalombriga

 

Será que é tão ruim ter uma lombriguinha na barriga?

 

 

 

 

Referências:

  1. Bhattacharjee, S., Kalbfuss, N., & Prazeres da Costa, C. (2017). Parasites, microbiota and metabolic disease. Parasite immunology, 39(5), e12390.
  2. Kinross, J. M., Darzi, A. W., & Nicholson, J. K. (2011). Gut microbiome-host interactions in health and disease. Genome medicine, 3(3), 14.
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Carrapatos em âmbar: será que teremos um Jurassic Park?

Um dos grandes fascínios da humanidade são os Dinossauros, ainda mais depois da série de filmes Jurassic Park. Mas quem se lembra bem do filme está atento a um pequeno detalhe: o mosquito preservado em âmbar, cujo sangue continha material genético utilizado para criar os dinossauros.  

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Mosquito no Âmbar de Jurassic Park. Fonte: Daily Mail

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Pulga identificada em peça de âmbar. Fonte: cnet.com

De fato, fósseis de ectoparasitos¹ e artrópodes hematófagos já foram encontrados: ovos de piolhos presos aos pelos em um âmbar, e pulgas preservadas junto aos pelos de mamíferos, ambos datados do período Mioceno [1]. Porém, mais difícil ainda é encontrar algum traço de sangue nestes fósseis. A ciência que estuda estes parasitos é denominada Paleoparasitologia e é considerada uma das subáreas tanto da Paleontologia, como Arqueologia e Parasitologia. Na Paleoparasitologia estuda-se os parasitos em material antigo, que pode ser tanto de origem humana quanto animal.

Recentemente um grupo de pesquisadores de diferentes instituições espanholas, americanas e britânicas encontraram peças de âmbar datado do período Cretáceo. O especial destas peças é o seu interior: a presença de espécimes de carrapatos de 99 milhões de anos (Ma²). A partir de sua análise foi descrita uma nova espécie de carrapato extinta, Deinocroton draculi. E também identificada outra espécie já descrita em 2003: Cornupalpatum burmanicum.

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Peças de âmbar analisadas no estudo. Fonte: National Geographic

 Além da descrição de uma nova espécie, um dos espécimes encontrados estava associado a uma pena de dinossauro. Aí, você leitor, deve se perguntar: como se sabe que era de dinossauro e não de uma ave? Grupos de aves foram excluídos como possíveis hospedeiros devido ao seu surgimento há 73 Ma, antes das penas encontradas neste âmbar. As análises morfológicas relacionadas à pena e sua datação indicam que o seu dono era possivelmente do grupo Pennaraptora, um ancestral das aves modernas. Porém, é difícil saber exatamente qual espécie, com os poucos dados encontrados.

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Carrapato associado a pena de dinossauro. Fonte: Nature Communications

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Carrapato ingurgitado. Fonte: Nature Communications

Foi também identificado um carrapato ingurgitado (cheio de sangue) no pedaço de âmbar, o primeiro aproximadamente 8.5 vezes maior que o seu volume corporal. O ingurgitamento também ocorre com carrapatos fêmeas atuais, podendo atingir até 100 vezes o seu volume original. Essas evidências indicam que carrapatos se alimentavam do sangue de dinossauros durante o Cretáceo Inferior. Devido à presença de fósseis de grupos relacionados a mosquitos (dípteros) e a pulgas, questiona-se se estes artrópodes seriam vetores de patógenos de dinossauros, e o achado dos carrapatos ingurgitados reforça  esta hipótese. Hoje em dia, carrapatos são vetores de microrganismos de pássaros, mamíferos e répteis e possivelmente, estes carrapatos transmitiam estes organismos aos antepassados destes vertebrados.

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Carrapatos machos não ingurgitados. Fonte: Nature Communications

Carrapatos são ectoparasitos que possuem poucos exemplares fósseis, o que dificulta muito o entendimento de sua história evolutiva e relação parasito-hospedeiros. Sabe-se que as estratégias para o desenvolvimento da hematofagia e surgimento das adaptações de ectoparasitos surgiram no período Mesozoico. Estas adaptações se estendem para os carrapatos e são condizentes com os achados deste estudo, que mostra que a relação dos carrapatos com seus hospedeiros data de pelo menos 99 milhões de anos.

Infelizmente, os pesquisadores deste estudo ainda não conseguiram a extração de material genético destes parasitos tão antigos, já que até onde se sabe, o limite para se recuperá-lo é de 1 milhão e meio de anos (depois dos dinossauros, diga-se de passagem). Acho que Jurassic Park vai ter que esperar mais um pouco… e ainda bem né?

 

  1. Parasitos que ocorrem no exterior do hospedeiro: carrapatos, piolhos e pulgas.
  2. Ma- Milhões de anos.

Referências:

[1] Peñalver, Enrique, et al. “Ticks parasitised feathered dinosaurs as revealed by Cretaceous amber assemblages.” Nature communications 8.1 (2017): 1924.

[2] National Geographic:   

<https://news.nationalgeographic.com/2017/12/tick-dinosaur-feather-found-in-amber-blood-parastites-science/>

[3] Poinar, G. O. & Brown, A. E. A new genus of hard ticks in Cretaceous Burmese amber (Acari: Ixodida: Ixodidae). Syst. Parasitol. 54, 199–205 (2003)

 

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Quem chegou primeiro, o piolho ou o homem?

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Fig 1:Pediculus humanus. Fonte: Science

É só começar a falar na palavra piolho que as pessoas começam a se coçar. Pudera, esse inseto tão pequenino quando infesta alguém causa muito desconforto e chateação.  Mas o que as pessoas sabem sobre esses parasitos? De fato, quando pensamos em piolhos sempre vêm algumas perguntas à cabeça: como se pega? Será que voa ou pula?

Essas e algumas outras perguntas já foram desvendadas por pesquisadores, mas existem outras que ainda estão sendo estudadas, tais como: De onde surgiram estes ectoparasitos1? Será que os macacos passaram os piolhos para nós, ou fomos nós que passamos para os macacos? Essas questões e talvez  o famigerado piolho… sempre estiveram presentes na cabeça dos pesquisadores que trabalham com estes insetos, que têm características relevantes, dentre elas:

  1. Quase não sair do corpo do hospedeiro, onde se reproduzem e se alimentam;
  2. A transmissão ocorre pelo contato, pois não conseguem sobreviver muito tempo fora do hospedeiro. E ao contrário do que as pessoas pensam, piolhos não pulam ou  voam; eles saem andando do corpo, a fim de parasitar outro possível hospedeiro;
  3. São espécie-específicos. Só existem duas espécies de piolhos que parasitam o homem: Pediculus humanus e Phthirus pubis. Pediculus humanus é dividido em duas subespécies: Pediculus humanus capitis, que só ocorre na cabeça, vulgo “piolho de cabeça”; e Pediculus humanus humanus, que ocorre no corpo do indivíduo, vulgo “piolho de corpo”. Phthirus pubis ocorre na região genital e é vulgarmente chamado de “chato”.

A relação entre piolhos e seus hospedeiros vem de muitos anos: aves e mamíferos são parasitados por eles há mais de 65 milhões de anos. A grande maioria dos piolhos que parasitam mamíferos apresentam as características citadas acima. Essas características são interessantes e importantes de se considerar ao se pensar em modelos de co-evolução, ou seja, um modelo para se entender sobre a evolução da relação  dos piolhos com seus hospedeiros.

Em 2016, um estudo realizado por Rezak Drali, em parceria com grupos da França e Austrália, abordou os aspectos evolutivos entre este parasito, o homem e os macacos. O resultado deste estudo foi publicado na revista Infection, Genetics and Evolution sob o título “A mudança de hospedeiros de piolhos humanos para macacos do Novo Mundo na América do Sul”. Desde sua primeira classificação, por Ferris em 1916, os piolhos de macacos do Novo Mundo são considerados espécies muito parecidas com os piolhos de humanos, possibilitando a classificação no mesmo gênero: Pediculus. Rezak Drali e seus colaboradores, intrigados por esta grande semelhança morfológica, decidiram comparar em uma análise evolutiva as espécies destes parasitos dos homens e dos macacos da América do Sul.

Os humanos saíram da África há mais de 100.000 anos carregando seus parasitos, e dentre eles, o piolho. O “piolho de corpo” habita as vestes do hospedeiro, e para se alimentar sai das roupas para a pele. As fêmeas, ao se reproduzirem, fixam as lêndeas nas roupas.  Estudos anteriores mostraram que quando os homens começaram a usar roupas, os piolhos que habitavam a cabeça começaram a migrar para este outro “habitat”. Assim é possível que o “piolho de corpo” tenha surgido a partir do “piolho da cabeça”.

É comum que mudanças de habitat e migrações favoreçam mudanças genéticas nos indivíduos. Por exemplo, pessoas que moram na Ásia têm características morfológicas e genéticas distintas de nós que moramos na América do Sul. Estas características também acontecem nos piolhos. As suas diferenças genéticas vão de encontro com a sua distribuição ao redor do mundo. Por isso,  pesquisadores decidiram distribuí-los em haplogrupos A, B e C. O haplogrupo A ocorre no mundo todo e é formado por piolhos de cabeça e de corpo; haplogrupo B ocorre nas Américas, Leste Europeu, Austrália e Norte da África e é formado por piolhos de cabeça; o haplogrupo C ocorre no Nepal, Tailândia, Etiópia e Senegal, sendo formado por piolhos de cabeça.

Nas Américas, espécies como macacos prego e bugio têm piolhos muito parecidos com o dos humanos. Para se tentar entender um pouco sobre a relação entre Pediculus humanus e Pediculus mjobergi (piolho dos macacos), estes pesquisadores realizaram um extenso estudo com piolhos dos macacos provenientes da Guiana Francesa e da Argentina. A análise dos parasitos em humanos foi realizada com “piolhos de cabeça” coletados na Amazônia; além de “piolhos de cabeça” e “piolhos de corpo” coletados na França fornecendo dados do haplogrupo A, que ocorre no mundo inteiro. Destacamos também que as amostras dos “piolhos de cabeça” provenientes da Amazônia, vieram de local isolado e remoto, fora da zona de turismo, na comunidade de Wayapi de fronteira entre Guiana Francesa e Brasil. Este dado é importante para o estudo pois o isolamento geográfico diminui a probabilidade de piolhos de outros haplogrupos vindo de outras regiões se misturarem com os piolhos desta comunidade, interferindo nos resultados da pesquisa.

O que os pesquisadores viram em seu estudo? A morfologia entre ambas espécies é de fato muito parecida. Além disso, ao fazer análises comparativas do DNA, todas as avaliações indicaram alta similaridade entre as sequências dos piolhos de macaco com os piolhos de cabeça do grupo da Amazônia. Este resultado indica que há uma relação muito próxima entre estas espécies, com trocas genéticas entre elas.

Possivelmente a origem destes piolhos em macacos veio dos humanos, já que além da grande similaridade genética e morfológica foi observada a presença de duas linhagens (A e B) de piolho de humanos em um só macaco. Este fato pode ser explicado pela relação de proximidade de humanos com macacos naquela região (Fig.2). Além disso, é provável que por causa dessa proximidade os piolhos trocaram os seus hospedeiros originais, o que acabou gerando mudanças evolutivas. Essas mudanças, nos estudos evolutivos parasitológicos, são denominadas “host switching”.

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Fig.2. Criança indígena com macaco de estimação.Fonte: Greenpeace

Para finalizar, destaca-se que o artigo de Rezak Drali e colaboradores mostra a relação e o impacto do contato entre humanos e animais. A transmissão de um parasito para outro hospedeiro não ocorre só de animais para humanos, mas também de forma inversa. Apesar de parecer inofensivo, até então o “piolho de corpo” é a única espécie de piolho que é capaz de transmitir doenças para os seres humanos: tifo epidêmico, febre das trincheiras e febre recorrente. A ocorrência destes patógenos em Pediculus mjorbergi ainda é desconhecida, necessitando-se mais estudos.

Vai um piolhinho aí?

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Fig. 3: Crianças indígenas catando piolhos. Fonte: Blog impressões amazônicas.

 

1- Parasitos que ficam no exterior do corpo, ex: carrapatos, pulgas e piolhos.

Referências:

1- Kittler, Ralf, Manfred Kayser, and Mark Stoneking. “Molecular evolution of Pediculus humanus and the origin of clothing.” Current Biology 13.16 (2003): 1414-1417.

2- Drali, Rezak, et al. “Host switching of human lice to new world monkeys in South America.” Infection, Genetics and Evolution 39 (2016): 225-231.

3- http://phthiraptera.info

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Sedimentos de Cavernas dão Respostas sobre a Evolução Humana

O DNA antigo e suas possibilidades

Há 100 anos os cientistas não imaginavam que as técnicas moleculares poderiam auxiliar nos estudos evolutivos de amostras do passado. Somente em 1980 ocorreu a primeira extração de DNA antigo (aDNA) de uma múmia chinesa, abrindo as possibilidades para este tipo de estudo. As amostras de aDNA podem ser arqueológicas (humanas) ou paleontológicas (animais extintos). Porém, existem dificuldades que persistem nos estudos de aDNA: a maior delas é que o material genético está fragmentado. O que isto significa? O DNA é um composto orgânico em formato de dupla hélice. Existem bases nitrogenadas ligadas a ele e que possuem ligação entre si. Essas bases possuem informação genética: A base Adenosina (A) se liga por duas pontes de hidrogênio com a base Timina (T). Já a base Guanina (G) e Citosina (C) se ligam por três ligações de hidrogênio. A fragmentação e degradação do DNA ocorre quando a ligação destas bases se rompe por ações internas ou externas. Tal degradação dificulta o acesso ao aDNA, e é um desafio para os pesquisadores. Quando o aDNA é recuperado com sucesso, torna-se possível realizar estudos genéticos de organismos do passado, além da pesquisa de doenças e parasitoses não passíveis de serem identificadas morfologicamente, como por exemplo o protozoário Trypanosoma cruzi, causador de Doença de Chagas. Esses estudos são realizados por linhas de pesquisa chamadas de Paleoparasitologia e Paleomicrobiologia.

Será possível recuperar DNA em sedimentos?

Recentemente, Slon e colaboradores de instituições da Austrália e de diferentes países da Europa, publicaram um estudo na Revista Science que mostra a recuperação de aDNA de hominídeos e animais extintos em amostras de sedimentos de cavernas na Europa. Hominídeos são ancestrais humanos, como os Neandertais. Encontrar amostras de ossos com mais de mil anos é raro, e a grande contribuição deste estudo foi apresentar novas possibilidades de extração do aDNA a partir dos sedimentos de cavernas datados de mais de 14 mil anos. A extração de DNA significa recuperar todo o DNA presente na amostra, para que depois possa ser analisado. A técnica utilizada para a análise do sequenciamento é, além de inovadora, bastante eficaz já que analisa todas as bases nitrogenadas presentes naquele material sequenciado e então, são transferidas para uma biblioteca de DNA. Esta técnica, denominada Sequenciamento de Nova Geração, permite encontrar amostras de molécula de DNA mesmo quando muito degradadas e fragmentadas. Estes fragmentos sequenciados com esta nova tecnologia passam por uma análise bioinformática e são interpretados, gerando correspondência (ou não) a algum organismo (vegetal ou animal). Porém, como na ciência nem tudo são flores, 79 a 96% das amostras extraídas, sequenciadas e colocadas nesta biblioteca não puderam ser interpretadas devido à alta fragmentação do DNA. Apesar disso, 10% do que pôde ser identificado correspondeu a mamíferos já extintos.

Os pesquisadores analisaram a composição taxonômica através de genomas do DNA mitocondrial, incluindo o DNA mitocondrial humano (mtDNA). A escolha do mtDNA tem um motivo: em células eucariotas, este tipo de DNA está presente em número de cópias maior do que o DNA do núcleo da célula e portanto há um aumento das chances de se conseguir material suficiente para ser analisado. Além disso, é possível analisá-lo evolutivamente, já que uma de suas características é o fato de ser o DNA presente em mitocôndrias, organela que é passada da mãe para filhos.

Slon e colaboradores detectaram fragmentos de mtDNA de 12 famílias de mamíferos. A variação e correspondência genética dessas famílias foi estudada, para se investigar não só a quais espécies o DNA analisado correspondia, mas também seus padrões evolutivos para análises de filogenia. Nas sequências que tinham DNA de Elephantideos (ancestrais de elefantes) houve correspondência genética ao DNA de mamutes uma espécie extinta há 10 mil anos. Nas sequências da família Hienidae (hienas) encontradas nos sedimentos analisados, houve correspondência genética com o DNA de hienas pintadas e com a hiena extinta das cavernas. Hoje em dia, a hiena pintada só ocorre na África, portanto a presença de seu material genético em cavernas da Europa indica a possibilidade desta espécie ter habitado esta região no passado. Por último, 90% das sequências de mtDNA que correspondem à família Ursidae (ursos) possuem variantes correspondentes a uma espécie de urso extinta 25 mil anos atrás (Ursus ingressus).

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Fig. 1. Animais detectados das amostras de sedimentos de sete sítios do Período Pleistoceno (LP– Pleistoceno Superior; MP–Pleistoceno Médio). Ref. Slon et al. 2017.

Além das análises sobre os animais, os pesquisadores também queriam saber quais hominídeos ocorriam naqueles locais. Mas, somente as amostras do sítio arqueológico El Sidrón, na Espanha geraram sequências correspondentes apenas a hominídeos. Portanto, os pesquisadores decidiram verificar se nas amostras de outras cavernas em que foi encontrado DNA de animais extintos também teriam DNA de hominídeos. Para isso, as análises de DNA foram repetidas visando encontrar mtDNA humano. Eles conseguiram recuperar entre 10 e 165 sequências em quatro sítios arqueológicos diferentes, encontrando mtDNA correspondendo aos ancestrais humanos: Neandertais e Denisovans.

O último passo deste estudo foi então uma análise filogenética, com o objetivo de verificar a variação genética e a relação ancestral de humanos modernos com o material genético recuperado dos hominídeos. Nestas análises, os autores puderam identificar maior proximidade filogenética entre humanos modernos e Neandertais .

A importância desse estudo não é apenas a recuperação do DNA antigo de hominídeos e animais extintos, mas também a possibilidade de recuperação de material genético encontrado em sedimentos, sem a necessidade de esgotar amostras raras. Amostras raras são aquelas em que só existem disponíveis para análise poucos exemplares ou somente um, podendo ser tanto de animais quanto de humanos. Para se ter acesso a estas amostras é necessário uma parceria entre vários grupos de pesquisa, em especial com arqueólogos, pois estes realizam as escavações em que estas amostras são encontradas. Além destas dificuldades podemos citar outras: sua manipulação é complicada, e tanto a análise quanto conservação exigem técnicas e ambientes especiais. Além disso, há a dificuldade de poder acessar e conseguir um fragmento de DNA para análise molecular em corpos de animais e hominídeos antigos. No Brasil ainda há a falta de verba para pesquisas em geral e para o emprego destas tecnologias citadas, portanto a reprodução destas metodologias ainda é inviável.

O estudo dos pesquisadores reforça o fato de que a biologia molecular pode trazer muitas respostas para a evolução, saúde e condições de vida de animais extintos e hominídeos, e mesmo com as dificuldades mencionadas acima, muitos estudos relevantes já foram (e estão sendo) publicados. A biologia molecular ainda é uma ciência em crescimento, e muitas descobertas estão por vir.

Referências:

  1. Slon et al., Science 10.1126/science.aam9695 (2017).